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中国沙漠, 2024, 44(1): 111-118 doi: 10.7522/j.issn.1000-694X.2023.00061

盐胁迫对干旱区植物能量代谢过程的影响综述

潘晶,1, 王磊,2, 黄翠华1, 尤全刚1, 郭平林1,3, 郭琪4, 薛娴1

1.中国科学院西北生态环境资源研究院 沙漠与沙漠化重点实验室 干旱区盐渍化研究站,甘肃 兰州 730000

2.甘肃省水利厅 石羊河流域水资源利用中心,甘肃 武威 733000

3.中国科学院大学,北京 100049

4.甘肃省科学院 生物研究所 甘肃省微生物资源开发利用重点实验室 “特色微生物与植物资源创新”甘肃省国际科技合作基地,甘肃 兰州 730000

Review on effects of salt stress on plant energy metabolism processes in arid regions

Pan Jing,1, Wang Lei,2, Huang Cuihua1, You Quangang1, Guo Pinglin1,3, Guo qi4, Xue Xian1

1.Drylands Salinization Research Station,Key Laboratory of Desert and Desertification,Northwest Institute of Eco-Environment and Resources,Chinese Academy of Sciences,Lanzhou 730000,China

2.Shiyang River Basin Water Resources Utilization Center,Water Resources Department of Gansu Province,Wuwei 733000,Gansu,China

3.University of Chinese Academy of Sciences,Beijing 100049,China

4.Gansu International Science and Technology Cooperation Base of Microorganism and Plant Germplasm Resources & Genetic Improvement,Key Laboratory of Microbial Resources Exploitation and Application,Institute of Biology,Gansu Academy of Sciences,Lanzhou 730000,China

通讯作者: 王磊(E-mail: abc104632@163.com

收稿日期: 2022-07-25   修回日期: 2023-05-31  

基金资助: 国家自然科学基金项目.  42107513
甘肃省科技计划项目重点研发计划项目.  21YF5FA151
甘肃省自然科学基金重点项目.  22JR5RA051

Received: 2022-07-25   Revised: 2023-05-31  

作者简介 About authors

潘晶(1988—),女,甘肃民勤人,助理研究员,主要从事荒漠化防治研究工作E-mail:panjing@lzb.ac.cn , E-mail:panjing@lzb.ac.cn

摘要

盐胁迫是影响干旱区植物生长的重要非生物胁迫,会干扰植物能量代谢过程,进而对植物的生长发育产生不良影响。盐胁迫条件下植物是否具有稳定的能量供应与其耐盐性能密切相关。本文从植物种子萌发、营养生长和生殖生长等3个阶段入手,浅析土壤盐分增加造成的渗透胁迫、离子胁迫、营养亏缺、氧化胁迫和光合损伤等对植物能量产生与消耗的影响,以期为提高干旱区植物的耐盐性能和合理利用盐碱地提供理论依据和参考。

关键词: 盐胁迫 ; 能量代谢 ; 种子萌发 ; 营养生长 ; 生殖生长

Abstract

Salt stress is one of the important abiotic stresses affecting plant growth in arid region, which affects plant energy metabolism processes and in turn adversely affects plant growth and development. Stable energy supply is closely related to salt tolerance of plants. Based on it, the energy metabolism processes of plants in the conditions of osmotic stress, ion stress, nutrient deficiency, oxidative stress and photosynthetic damage were systematically reviewed from three stages of seed germination, vegetative growth and reproductive growth. The aim is to provide theoretical basis and reference for improving the salt tolerance of plants and the rational utilization of saline land in arid regions.

Keywords: salt stress ; energy metabolism ; seed germination ; vegetative growth ; reproductive growth

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本文引用格式

潘晶, 王磊, 黄翠华, 尤全刚, 郭平林, 郭琪, 薛娴. 盐胁迫对干旱区植物能量代谢过程的影响综述. 中国沙漠[J], 2024, 44(1): 111-118 doi:10.7522/j.issn.1000-694X.2023.00061

Pan Jing, Wang Lei, Huang Cuihua, You Quangang, Guo Pinglin, Guo qi, Xue Xian. Review on effects of salt stress on plant energy metabolism processes in arid regions. Journal of Desert Research[J], 2024, 44(1): 111-118 doi:10.7522/j.issn.1000-694X.2023.00061

0 前言

在干旱半干旱地区,土壤盐分是限制灌溉农业发展和威胁粮食安全的主要环境因素1,受盐分影响的耕地面积约占全球耕地总面积的20%2。同时,受全球气候变化影响,未来受干旱影响的范围将会增大,干旱持续时间将会延长,降水和河流水量将经历更加短暂和剧烈的变动,致使土壤盐分随着水分变化而剧烈波动3-4,从而加剧土壤次生盐渍化5-6。土壤水盐失衡进而影响土壤养分的物理扩散和化学形态转化6,阻碍土壤生产潜力的发挥和抑制植物的生长发育7-8

能量代谢活动的正常运行是支撑植物生长发育的前提9。然而,土壤中盐分增加会干扰植物种子萌发、营养生长和生殖生长阶段的能量代谢10-11,导致植物能量产生减少、分解缓慢和消耗增多11-13。植物通过调整能量代谢对胁迫做出响应,导致用于生长的能量减少而用于防御的能量增加,致使矿质元素的吸收以及矿质元素与同化物的运输受到抑制,最终影响作物产量和品质1214

为揭示干旱区植物的耐盐机理,学者们已从形态学、解剖学、遗传学、生理生化和分子生物学等方面进行了大量研究,而从能量代谢方面进行的研究相对较少。对盐胁迫下植物的能量代谢过程进行研究,理解盐胁迫下植物能量需求,对于保证植物充足的能源供应和提高植物耐盐性能至关重要11-1215。基于此,本文从植物种子萌发、营养生长和生殖生长等3个阶段入手,系统梳理了渗透胁迫、离子胁迫、营养亏缺、氧化胁迫和光合损伤等对植物能量代谢过程的影响,以期为提高干旱区植物的耐盐性能和合理利用盐碱地提供理论依据。

1 盐胁迫对种子萌发阶段能量代谢的影响

种子萌发是植物生长发育的最初阶段。种子迅速萌发和萌发后整齐出苗是保证农业生产的关键16。种子萌发易受到土壤中水分和盐分的影响,能量在调节种子萌发过程中具有关键作用,并且与种子萌动过程中的吸水速率、物质转化、酶活动和新器官形成等密切相关17-18。腺苷三磷酸(Adenosine triphosphate,ATP)是植物最重要的能量携带者,也是植物维持生命活动的最重要物质19,其代谢水平决定着种子萌发的启动18。种子吸胀是萌发开始的首要步骤。正常生长环境中,种子吸水后酶系统不断修复和活化,种子呼吸速率明显加强,吸涨种子通过细胞质酵解途径、三羧酸循环(Tricarboxylic acid cycle,TCA循环)和线粒体氧化电子传递等3个途径产生ATP20,从而调节胚胎生长21。种子可通过调控能量代谢过程和调节能量储存物质等形式确保萌发22-23

土壤盐分积累会对种子萌发过程中的能量代谢产生重要影响22。首先,渗透胁迫会降低种子的吸水量和吸水速度,造成种子水分吸胀启动延迟,阻碍胚乳水解、种子呼吸代谢和种内物质的储备动员1821,使种子萌发时ATP合成和利用受到抑制,导致能量供应不足1821-2224。其次,盐离子对种子细胞膜结构造成破坏,使大量细胞液外渗而盐离子进入种子,进而影响种子内部物质代谢和能量转化1725。再次,受渗透胁迫和离子胁迫的影响,种内活性氧(Reactive oxygen species,ROS)平衡体系被破坏,多种细胞成分受到氧化损伤,最终降低种子活力22。因此,盐胁迫下,种子需要消耗大量能量进行有机渗透调节、盐离子外排和降低ROS对细胞成分的伤害,最终导致种子萌发延迟、萌发率降低,甚至萌发启动失败20图1)。

图1

图1   盐分积累对种子萌发阶段能量代谢的影响

Fig.1   Effect of salt accumulation on energy metabolism during seed germination


2 盐胁迫对营养生长阶段能量代谢的影响

盐胁迫会对处于营养生长阶段的植物造成渗透胁迫、离子胁迫和营养亏缺,其共同作用产生的次级氧化胁迫会进而影响光合作用的正常进行10,导致能量产生减少和释放分解缓慢26。同时,当植物将用于生长的能量转用于抵御盐胁迫时,能量消耗增多且需求增加11-13,植物处于能量饥饿状态,甚至会导致植物因能量耗尽而死亡27图2)。

图2

图2   盐胁迫下营养生长阶段植物能量代谢示意图

Fig.2   Schematic of energy metabolism in plant during vegetative stage under salt stress conditions


2.1 渗透胁迫

盐胁迫下土壤中可被根系吸收和利用的水分较少,土壤溶液渗透压超过植物细胞液正常渗透压就会造成植物吸水困难和体内水分亏缺,使渗透胁迫成为植物最先感受到的胁迫228。植物对土壤水分变化的响应极为敏感29,轻微胁迫也会造成植物生长率大大降低30,且在营养生长阶段的水分亏缺对作物产量、种子质量和营养价值的影响远大于生殖生长阶段5

盐胁迫下,植物通过从外界环境中吸收无机离子和在体内合成有机溶质的方式进行渗透调节,促进根对水分的吸收10。K+和Na+等无机离子可作为渗透调节剂对植物进行渗透调节31。K+在降低细胞渗透势和增加植物耐盐性等方面发挥着重要作用32。盐逆境胁迫下,以ATP为主要形式的能量供应不足时,K+能够促进以焦磷酸(Pyrophosphate,PPi)作为能量来源的液泡膜H+-PPase的高表达,通过液泡膜H+-ATPase和H+-PPase共同作用使液泡酸化和通过Na+/H+和Cl-/H+逆向转运蛋白对液泡中Na+和Cl-进行区隔化,以保证细胞内能量收支平衡,同时促进有机渗透调节物质(如可溶性糖等)从“源”到“库”的快速移动13。可见,将盐离子从细胞质中主动隔离到液泡中对植物组织的耐盐性起着至关重要的作用33。Na+也可作为渗透调节剂来保持植物体内较高的渗透势34。然而,当液泡膜H+-ATPase和H+-PPase通过驱动Na+/H+逆向转运蛋白将Na+储存在液泡中进行渗透调节时,需要消耗以ATP为主要形式的能量12,使得植物用于抵御渗透胁迫的能量成本升高13。同时,当Na+被区隔化到液泡中时需要将其保留,否则Na+会通过慢速和快速液泡通道跨过液泡膜再次进入细胞质,这将会导致Na+进入无效循环,从而使植物消耗更多能量33

盐胁迫下,虽然有机渗透物质的合成与运输有利于促进植物对水分的吸收35,但是其合成与运输都需要消耗能量36,最终导致植物生长变缓甚至停滞2837。植物使用有机溶质作为渗透调节物质所消耗的碳架和能量成本远高于无机离子,且导致植物用于生长的能量减少36-38。同时,不同渗透调节物质的合成所要消耗的能量也存在差异。从ATP利用的角度来看,甜菜碱和葡萄糖的生物合成消耗能量最少,而蔗糖、脯氨酸和海藻糖等的合成消耗ATP则更多3438。因此,在单一盐胁迫条件下,优先使用无机离子作为渗透调节剂,减少合成有机溶质的能量消耗,有助于降低盐胁迫下植物能量损失和提高能量利用效率。然而,在干旱区,干旱和盐渍化常常相伴出现,对植物造成旱盐复合胁迫,植物的能量代谢过程不同于单一盐胁迫下的过程。已有研究表明,在干旱胁迫下,土壤中一定浓度的盐分反而有利于大豆利用更多的无机离子进行渗透调节,从而减少合成有机渗透溶质的能量消耗,降低植物生长所需的能量成本39

2.2 离子胁迫

在盐渍土壤中,盐离子胁迫对植物的影响晚于渗透胁迫2。Na+和Cl-是盐胁迫下对植物产生毒害的主要盐离子34。保持细胞质低水平的Na+和Cl-含量是降低盐离子毒害的重要方式40

为应对Na+胁迫和降低Na+毒害,植物根部需要利用ATP为主要形式的能量,通过质膜H+-ATPase产生pH梯度,驱动质膜Na+/H+逆向转运蛋白将Na+泵出细胞外,防止根细胞质中的Na+积累到毒害水平,维持细胞内离子稳态12153441。提高质膜H+-ATPase酶活性进行根系皮层细胞质膜的Na+外排可能是整个植物Na+转运中最耗能和最重要的步骤,其能量消耗大于液泡中进行Na+区隔化所消耗的能量1242。随盐胁迫程度的升高,Na+外排时消耗的能量和所造成的生物量损失增多。因此,加强根系液泡中Na+的储存、控制Na+从土壤到根的吸收和降低Na+从根到茎中的运输是降低植物能量消耗的有益途径12

Cl-是大多数盐渍土壤中最重要的阴离子,它的过度积累不仅会直接对植物细胞造成毒害,而且会改变植物细胞和组织中Na+和K+的可用性和分布43。因此,保持Cl-稳态对于盐胁迫下植物的生长极为重要。由于植物能量消耗受非原质体和细胞质之间浓度梯度的影响,为保持植物体内电中性,Na+进入引起的势能差可能促进Cl-进入细胞,或Na+和Cl-可能以相同数量同时进入细胞38,从而对植物造成毒害。然而,Na+和Cl-的吸收、运输和区隔化所消耗的能量是不同的。低盐胁迫下,植物运输Cl-最为消耗能量,而在高盐胁迫下,根质膜上Na+的主动外排和Cl-的主动吸收对能量的需求最大12。因此,在低盐胁迫下降低Cl-运输和在高盐胁迫下减少根质膜上Na+外排和Cl-吸收,是减少植物能量消耗并提高植物耐盐性的重要途径12。有趣的是,盐离子在液泡的区隔化使受液泡膜质子泵产生的跨膜电化学梯度驱动液泡膜上的Na+/H+逆向转运蛋白得以实现,但由于液泡膜内外两侧存在的电势差,Na+进行区隔化所要消耗的能量比Cl-更多44

2.3 营养亏缺

盐胁迫导致的渗透胁迫和离子胁迫会影响土壤中养分元素的有效性,对植物造成营养亏缺2。氮(Nitrogen,N)不仅是植物生命活动中最重要的元素,也是植物生长发育最重要的构成组分,植物对N的吸收、运输、同化和分配都要消耗能量45。植物在生长发育过程中吸收利用的氮源主要为硝态氮(NO3-)和铵态氮(NH4+),且吸收NO3-比NH4+更消耗能量46-47。土壤中盐分含量较高时,Cl-与NO3-间的拮抗作用会限制植物对NO3-的吸收,Na+与NH4+间的拮抗作用会限制植物对NH4+的吸收,而N代谢过程的改变导致植物生存需要消耗更多的ATP48-49

磷(Phosphorus,P)是核酸、磷脂和ATP等生命大分子的重要组成部分,也是植物体内能量代谢的关键底物,对植物的生长代谢至关重要50。根系对P的吸收和P在植物细胞和组织间的运输是与H+共运输(H+/Pi)为主要方式,需要能量介导且受质子载体效率限制51。土壤中Na+与H2PO4-竞争使PO43-活性降低,土壤吸附作用也会影响植物对P的有效吸收利用52-53,导致CO2同化受抑制、光合作用相关基因下调和核心能量代谢过程受阻,抑制了ATP的合成54,导致植株生长变缓和发育延迟,进而影响植物耐盐性能55。当植物处于缺P状态时,细胞无法通过正常途径提供充足的能量,细胞质中的PPi可以作为潜在的第二能量供体,来部分替代ATP的功用参与能量代谢过程,为细胞提供能量56。因此,盐胁迫对植物造成的P饥饿会改变植物体内能量代谢过程54,PPi作为植物细胞代谢能源为盐胁迫下植物提供的选择性代谢系统是植物适应土壤盐环境的策略56

K+是植物生长发育所必需的营养元素、“抗逆元素”和“品质元素”32。在盐胁迫下,Na+会通过抑制高亲和性K+转运系统和内向整流型K+通道来抑制植物对K+的吸收57,从而导致植物体内K+亏缺58。减少K+流失和保持细胞内K+浓度是植物耐盐的重要机制5759。一般,植物利用单向转运通道和K+/H+同向转运体吸收1 mol的K+需要分别消耗1 mol和2 mol的ATP57。然而,在盐胁迫下,由于Na+使质膜电位去极化,显著降低了K+的电化学梯度,这不仅影响了植物对K+的吸收,而且K+吸收更多依赖于K+/H+同向转运体,导致植物吸收K+所要消耗的能量增多57。因此,Na+的增加会导致植物吸收K+所要消耗的能量增多且能量投入增大。K+的外排已成为植物能量由维持生长转为抵御盐胁迫的“开关”57

2.4 氧化胁迫

正常生境下,植物依靠细胞器的ROS清除系统维持自身ROS的动态平衡。线粒体是参与植物能量代谢的细胞器和植物根部产生ROS的主要部位60,也是细胞呼吸链(Respiration chain,RC)和氧化磷酸化的中心61-62。线粒体电子输运链(Mitochondrial electron transport chain,mETC)是由镶嵌在线粒体内囊体膜上的蛋白复合体组成,是ROS产生的主要位点,其正常运行对维持细胞膜结构的完整性和稳定性至关重要。盐胁迫下,植物细胞中的ROS过多会抑制mETC63。mETC包含两种途径。第一种途径是以细胞色素氧化酶(Cytochrome oxidase, COX)作为末端氧化酶的细胞色素途径(Cytochrome pathway,CP)。CP是产生跨膜质子梯度的主要电子传递途径64,制造了植物体中95%的能量;CP降低会导致mETC的过分还原,造成ROS产生和ATP降低65。第二种途径是以交替氧化酶(Alternative oxidase,AOX)作为末端氧化酶的交替途径(Alternative pathway,AP)13。AP是植物特有的耗能电子传递途径,能加强底物水平磷酸化,部分弥补CP下降造成的ATP不足,可缓解ROS对植物的伤害65

在盐逆境中产生的渗透胁迫和离子胁迫的相互作用下,植物细胞器中ROS产生与清除间的动态平衡被破坏,过量ROS对植物造成氧化胁迫66,破坏了细胞膜结构的完整性和稳定性,导致RC的主要途径——CP受抑制和COX活性降低,ATP合成迅速减少1367。同时,ROS作为触发植物胁迫防御途径和适应性反应的关键信号62,激活AP和AOX相关基因60。AP的激活加强了底物水平磷酸化,调节了细胞能量代谢平衡,部分弥补了CP受抑制后造成的ATP供应不足状况,有利于降低线粒体中ROS含量,使TCA循环能够继续为新陈代谢提高碳价和能量6568。因此,AP的激活有利于维持细胞线粒体与叶绿体间、植物生长与抵抗盐胁迫间的能量代谢平衡,建立起光合作用和呼吸作用间的联系136769。然而,当胁迫程度不断增加后,ROS含量持续增多也会对AOX带来不可逆损伤,破坏ROS对AP的诱导与AP降低ROS生成之间的平衡状态,不利于胁迫条件下的能量供应60

2.5 光合损伤

光合作用是植物生长的基础和新陈代谢的重要途径54,也是植物吸收、固定和积累能量的重要过程2770。在正常条件下,植物将光合作用获得的能量大部分用于植物生长和维持各种生命活动的进行11。在逆境胁迫下,当植物光合作用积累的能量高于生长和抵御胁迫所消耗的能量时,植物才能成功生长与繁殖71

盐胁迫下,①水分亏缺致使植物气孔关闭,限制了CO2向叶绿体的扩散,导致CO2同化减少,植物正常物质积累过程受阻,光合产物输出缓慢;②叶绿体中离子失衡导致光反应和暗反应速率降低,光合作用基因和核心能量代谢过程下调,降低了光合作用中能量的产生;③ROS产生过多,对光合系统和膜系统造成氧化损伤,致使光系统I(PSI)和光系统II(PSII)核心复合物降解,最终导致光合速率降低和能量代谢过程受到抑制135472-73。对沙枣光合作用相关基因进行转录组分析发现,盐胁迫下8个定位于光捕获蛋白的基因表达和8个定位于光合途径的基因表达均被下调,可能会抑制光能的吸收、转移、分布与电子传递,最终导致沙枣体内能量减少74。可见,盐胁迫下的植物需要更多的周转蛋白对光合系统进行修复和保持叶绿体内离子平衡,使得植物体内能量供应增加13。然而,在干旱区,当植物处于干旱胁迫时添加一定的盐分反而能够有效减弱干旱对植物光合系统造成的损伤和降低生物量建成成本39。因此,旱盐胁迫下,盐分对光合系统的影响以及盐分在植物能量代谢过程所起的作用值得今后深入研究。

叶绿体是植物进行光合作用的主要场所,糖、脂肪和蛋白质是光合作用产生的主要有机物质,它们最终通过mETC转运电子生成ATP6175。mETC的两种途径在调节植物光合作用的过程中发挥着重要作用72。正常生长条件下,AP途径和AOX对光合效率无显著影响。然而,盐胁迫导致线粒体AOX通路被上调,可以防止叶绿体中过量还原等价物的积累,避免PSII过还原,保护光合机构免受过量能量的伤害,维持光合机构功能的正常运行7276。尽管AOX对逆境条件下植物的光合作用很重要,但目前对盐胁迫下CP和AP途径的变化以及AOX参与调控植物抗逆的相关机制探索仍然较少。

3 盐胁迫对生殖生长阶段能量代谢的影响

盐胁迫下,叶片同化物输出下降,导致植物用于营养生长和生殖生长的能量供应减少,用于抵御盐胁迫的能量消耗增多,为同化物周转提供的能量不足,致使同化物周转速率降低5577。这不仅抑制植物对营养物质的吸收,而且影响植物生殖生理和种子成熟过程,最终影响作物产量和品质5578。土壤盐分的升高通过抑制小孢子发生、延长雄蕊花丝、加速细胞程序性死亡、促进受精胚胎衰老和胚珠败育等各个方面影响生殖发育79,最终导致作物产量降低、营养含量不足和籽粒品质不佳80

然而,也有研究发现,在植物特定生长阶段施加适度胁迫有利于促进作物生长、提高作物产量和改善籽粒品质80-81。碳水化合物是植物进行光合作用的主要产物,可分为参与植物结构形态构建的结构性碳水化合物和影响植物生长代谢过程中能量供应的非结构性碳水化合物(Non-structural carbohydrate,NSC)82。适度干旱胁迫诱导NSC合成与转运相关基因的表达,促进NSC的积累,提高NSC转运量、转运率和表现贡献率,从而为植物生长提供能量,进而提高植物抗性、产量和品质83-85。因此,充分认识干旱区植物能量需求和植物抵御胁迫的能量消耗,提高胁迫条件下植物代谢和生理过程中能量利用效率、增加外界能量物质的输入和促进生殖生长阶段物质能量从“源”到“库”的运输,是提高产量和品质的重要途径127786

4 结论

盐胁迫改变了植物种子萌发、营养生长和生殖生长阶段的能量代谢过程,使植物体内能量产生减少、释放分解缓慢且能量消耗增多,导致植株生长缓慢甚至死亡。目前,虽然盐胁迫对植物能量代谢过程影响的研究逐渐增加,但关于干旱区植物在盐胁迫下的能量防御机制研究仍待进一步探讨:①相比于植物生理生态指标的研究,关于盐胁迫下植物能量代谢指标和方法的研究仍然有限,且植物通过各种途径应对盐胁迫时的能量分配比例仍需进一步量化;②不同盐胁迫环境下,甜土植物和盐生植物的能量分配方式、规律和策略均存在差异,各自能量转化与利用的内在机制仍需深入剖析;③在干旱区,旱盐双重胁迫对植物能量代谢的影响比单一胁迫带来的影响更为复杂,干旱胁迫和盐胁迫下植物能量代谢的区别以及旱盐双重胁迫对植物能量代谢过程的影响有待深入研究。

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